در دوم فوریه 1954، نخستین پرواز بین المللی ژاپن ایرلاینز با انتقال 18 مسافر از توکیو به سانفرانسیسکو انجام شد. در سال 1960، این شرکت با اضافه کردن هواپیمای داگلاس DC-8 به ناوگان هواپیمایی خود وارد دوران جت های مسافربری شد.
(118سفر)- ژاپن ایرلاینز (JAL) در اول آگوست 1951 و با سرمایه اولیه 100 میلیون ین تاسیس شد. دفتر مرکزی این شرکت در شهر توکیو، ژاپن قرار دارد. نخستین خدمات پروازی تجاری ژاپن ایرلاینز در سال 1952 انجام شد. ژاپن ایرلاینز به عنوان یک شرکت خصوصی فعالیت خود را آغاز کرد، اما در سال 1953 با سازماندهی مجدد به شرکتی نیمه دولتی مبدل شد. شرکت جدید تمامی بدهی ها و دارایی های شرکت خصوصی پیشین را بر عهده گرفت.
در دوم فوریه 1954، نخستین پرواز بین المللی ژاپن ایرلاینز با انتقال 18 مسافر از توکیو به سانفرانسیسکو انجام شد. در سال 1960، این شرکت با اضافه کردن هواپیمای داگلاس DC-8 به ناوگان هواپیمایی خود وارد دوران جت های مسافربری شد. تا سال 1965، مقاصد جدید بسیاری وارد شبکه پروازی ژاپن ایرلاینز شده و ناوگان هواپیمایی این شرکت را فقط جت های مسافربری تشکیل می دادند.
در دهه 1970 و به واسطه افزایش تقاضا در ترافیک داخلی و بین المللی، ژاپن ایرلاینز هواپیماهای بوئینگ 727، بوئینگ 747، کانوایر 880 و مک دانل داگلاس DC-10 را به ناوگان هواپیمایی خود اضافه کرد. در دهه 1980، این شرکت از دو هواپیمای بوئینگ 747-400 که به نام های ایر فرس وان (نیروی هوایی یک) و ایر فرس تو (نیروی هوایی دو) شناخته می شدند به منظور پروازهایی ویژه برای پاپ ژان پل دوم، نخست وزیر ژاپن، ولیعهد آکیهیتو و ولیعهد میچیکو استفاده می کرد.
در همان دوران جت های جدید بوئینگ 747-100SR ، بوئینگ 747-SUD و بوئینگ 767 به ناوگان هواپیمایی ژاپن ایرلاینز افزوده شده و هواپیماهایی قدیمی بوئینگ 727 و داگلاس DC-8 از خدمت بازنشسته شدند.
در سال 1990 و پیش از آغاز جنگ خلیج فارس، ژاپن ایرلاینز پروازهایی را برای کمک به خروج شهروندان ژاپنی از عراق انجام داد. در اواخر اکتبر همان سال ژاپن ایر چارتر تاسیس شد. در سپتامبر 1996 و پس از امضای قرارداد با شرکت والت دیزنی، ژاپن ایرلاینز به ایرلاین رسمی دیزنی لند توکیو مبدل شد.
در سال 2001، ژاپن ایر سیستم و ژاپن ایرلاینز برای ادغام در یکدیگر به توافق رسیده و یک سال بعد شرکت هلدینگ جدیدی به نام ژاپن ایرلاینز سیستم تاسیس شد. این شرکت هسته جدیدی از گروه JAL را شکل داده و تمامی هواپیماها مطابق با طراحی جدید تغییر ظاهر دادند.
در اول آوریل 2004، JAL به ژاپن ایرلاینز اینترنشنال و JAS به ژاپن ایرلاینز دامستیک تغییر نام دادند. در بیست و ششم ژوئن همان سال، شرکت مادر ژاپن ایرلاینز سیستم به شرکت ژاپن ایرلاینز تغییر نام داد. در اول اکتبر 2006، ژاپن ایرلاینز اینترنشنال و ژاپن ایرلاینز دامستیک تحت برند ژاپن ایرلاینز اینترنشال ادغام شدند. در اول آوریل 2007 نیز این شرکت به وان ورلد الیانس پیوست.
در سال 2008، شرکت تابعه ژاپن آسیا ایرویز در ژاپن ایرلاینز ادغام شد. در سال 2009، ژاپن ایرلاینز برای نخستین بار پرواز با زیست سوخت تولید شده از کاملینا را انجام داد. در همان سال برنامه کاهش کربن برای مشتری هایی که به محیط زیست اهمیت می دادند، ارائه شد.
اما به واسطه مشکلات مالی ژاپن ایرلاینز در سال 2010 اعلام ورشکستگی کرد. پس از خروج از ورشکستگی در سال 2011، این شرکت با ظاهر و لوگوی جدید فعالیت های خود را دنبال کرد. در همان سال ژاپن ایرلاینز، میتسوبیشی و گروه کوانتاس موافقت خود برای تاسیس جت استار ژاپن را اعلام کردند.
ژاپن ایرلاینز از فهرستی طولانی در سوانح هوایی قابل توجه برخوردار بوده، اما بخش کوچکی از آنها با مرگ همراه بوده اند. در سال 1952، سقوط یک فروند مارتین 2-0-2 به مرگ 37 سرنشین آن منجر شد. در آگوست 1985، یک فروند بوئینگ 747SR با از دست دادن سیستم های هیدرولیک خود با کوه برخورد کرد که به مرگ 520 نفر از 524 سرنشین این هواپیما منجر شد. این سانحه به عنوان فاجعه بارترین سقوط یک هواپیما در تاریخ شناخته می شود.